Cikal bakal UIN adalah IAIN yang dibentuk oleh pemerintah pada tahun 1960 di kota Yogyakarta dengan nama IAIN Al Jami'ah al-Islamiah al-Hukumiyah, yakni gabungan dari Perguruan Tinggi Agama Islam Negeri (PTAIN) Yogyakarta dan Akademi Dinas Ilmu Agama (ADIA) Jakarta. Sejak tahun 1963, berdirilah cabang-cabang IAIN yang terpisah dari pusat. Pendirian IAIN terakhir adalah IAIN Sumatera Utara di Medan pada tahun 1973.
Pada abad ke-21, sejumlah IAIN berubah nama menjadi universitas Islam negeri (UIN), karena memiliki fakultas dan jurusan di luar studi keislaman. IAIN Syarif Hidayatullah Jakarta di Kota Tangerang Selatan, Banten adalah IAIN yang pertama kali berubah nama menjadi UIN. Jika pada tahun 2000 tercatat masih terdapat 14 IAIN di Indonesia, saat ini terdapat 40 UIN.
Berikut adalah daftar UIN di Indonesia beserta lokasi dan tahun perubahan status dari IAIN menjadi UIN.