Kantor ini didirikan pada tanggal 11 Februari 1929 saat negara tersebut didirikan, dan menerbitkan perangko pos pertama negara tersebut pada tanggal 1 Agustus tahun yang sama.[1] Meskipun prangko Vatikan hanya dapat digunakan di Negara Kota Vatikan dan jumlah koin euro dibatasi oleh perjanjian dengan Italia (nilai total semua koin dicetak pada tahun 2002 dibatasi hingga €310.400),[2] Koin dan perangko Vatikan berfungsi sebagai tanda penting kedaulatan Vatikan, dan kelangkaannya serta desain membuatnya populer di kalangan kolektor. Para kolektor sangat menghargai set koin tahunan dengan sirkulasi kecil, serta koin yang belum diterbitkan secara resmi dari tahun 1938.
Ketertarikan masyarakat terhadap mata uang dan prangko Vatikan dianggap cukup untuk membenarkan didirikannya Museum Filateli dan Numismatik (Il Museo Filatelico e Numismatico) yang telah dibuka sebagai bagian dari Museum Vatikan pada tahun 2007.[3] Dua prangko khusus tentang museum dikeluarkan pada pembukaan museum.