Roth lahir dari pasangan Frances dan Lawrence Roth.[2] Dia telah menyatakan bahwa keluarga Yahudinya menghadapi berbagai bentuk pelecehan yang tumbuh di lingkungan Katolik di Long Island, New York.[3] Pada tahun 1959, Ayah Roth merelakan anaknya menjadi penggugat dalam upaya ACLU menghapuskan salat wajib di sekolah umum. Kasus tersebut, diajukan di New York, melalui beberapa banding, akhirnya mencapai Mahkamah Agung AS pada tahun 1962. Pengadilan memutuskan bahwa doa tersebut tidak konstitusional di bawah Amendemen Pertama, dalam kasus penting Enger v. Vitale.[4]
Selama kariernya, ia telah memproduksi lebih dari 40 film, dan menyutradarai enam film sampai saat ini, termasuk Coupe de Ville (1990), America's Sweethearts (2001), dan Freedomland (2006).
Pada tahun 1992, ia mendirikan Caravan Pictures dengan Roger Birnbaum, yang memiliki kesepakatan produksi dengan Walt Disney Studios. Roth menjadi ketua studio Disney pada 24 Agustus1994.[7] CEO Disney, Michael Eisner begitu bertekad untuk menggantikan Jeffrey Katzenberg sebagai kepala studio Disney dengan Roth sehingga ia memaafkan utang yang membengkak sebesar $15 juta untuk I Love Trouble dan membayar Roth sebesar $40 juta untuk 21 film yang tidak diproduksi berdasarkan kesepakatan tersebut.[8]
Pada 13 November2007, Roth diperkenalkan sebagai pemilik mayoritas dari waralaba Major League Soccer yang berbasis di Seattle, Washington bersama dengan Paul Allen. Seattle Sounders FC, yang menyebut CenturyLink Field sebagai rumah, mulai bermain musim reguler pada tahun 2009. Pada 12 November 2015, Roth menyerahkan kepemilikan mayoritas kepada Adrian Hanauer.