Ibunya, Elisabeth berpindah ke Austria untuk menemani ayah mereka yang berada dalam penahanan kaisar. Dua bersaudara ini kemudian pindah ke Coburg, di mana disana mereka akan menjalankan pemerintahan. Pada tahun 1578, ia menjalani pendidikan di Universitas Leipzig bersama kakaknya. Pada tahun 1586, setelah pernikahan kakaknya dengan Anna dari Sachsen, putri dari Elektor Augustus, perlindungan kekuasaan yang terjadi terhadap dua bersaudara ini berakhir dan keduanya resmi memulai pemerintahan sendiri di Sachsen-Coburg-Eisencah. Kepemimpinan bersama ini bertahan hingga sepuluh tahun berikutnya dan setelah itu kadipaten Sachsen-Coburg-Eisenach dibagi menjadi dua. John Ernest yang sebelumnya tinggal di Marksuhl diserahi kekuasaan Kadipaten Sachsen-Eisenach dan John Casimir tetap di Sachsen-Coburg.
Di 1598 John Ernst membuat semacam Pemerintahan Federal (Landesregierung) dan sebuah Konsistorium. Pada tahun 1633 kakaknya, John Casimir meninggal dunia tanpa meninggalkan seorang putra. Karena hal ini, John Ernst mewarisi Sachsen-Coburg dan memerintah dua wilayah ini (dengan ibu kota di Eisenach hingga kematiannya pada tahun 1638.
Dan di Rotenburg pada 14 Mei1598, John Ernest menikah kedua kalinya dengan Christine dari Hesse-Kassel. Pernikahan ini berjalan bahagia tetapi keduanya tetap tidak memiliki anak. Sehingga, saat kematian John Ernst. Wilayah kekuasaannya ini terbagi (menurut peraturan Ernestine) ke dalam Sachsen-Weimar dan Sachsen-Altenburg.