Pada 1904, Folkoff yang berusia 24 tahun tiba di San Francisco, di mana ia menjalankan bisnis bordir.[4]
Ia membantu mendirikan Partai Komunis California dan pergi sebagai delegasi untuk pendirian Komunis Internasional ("Comintern") di Moskwa pada 1919.[4]
Seorang mantan penekan garmen dan filsuf Marxis otodidak, Folkoff berspesialisasi dalam penggalangan dana untuk tujuan partai.
Ia bertanggung jawab atas operasi Pantai Barat. Ia bekerja sebagai kurir yang memberikan informasi ke dan dari sumber-sumber Soviet, dan sebagai pencari bakat dari calon spionase potensial. Ia juga bekerja sebagai Petugas Kasus. Nama kodenya di lingkungan intelijen Soviet dan di arsip Venona adalah "Paman".
Saat Grigory Markovich Kheifitz, mantan sekretaris pribadi istrinya Lenin, Nadezhda Krupskaya, datang ke San Francisco pada 1941, ia mulai bertemu dengan Folkoff untuk mengembangkan informasi dan merekrut pekerja intelijen di kalangan Komunis Amerika.[4]
Folkoff menikah dengan Minni. Data sensus tahun 1930 menunjukan bahwa keponakan mereka Minnie Folkoff dan Robert Folkoff tinggal bersama mereka saat itu. Robert Folkoff merupakan veteran Prang Dunia I.