Didirikan pada 1870, awalnya sebagai kolese perempuan, Hunter adalah salah satu kolese negeri tertua di Amerika Serikat.[3] Kolese tersebut menempatkan kampus utamanya di Park Avenue pada 1873. Hunter mulai memasukkan laki-laki dalam kelasnya pada 1964.[4] Pada 1943, Eleanor Roosevelt menyumbangkan bekas rumahnya sendiri dan Franklin Delano Roosevelt kepada kolese tersebut, yang kembali dibuka pada 2010 sebagai Roosevelt House Public Policy Institute at Hunter College.[5] Pada 2012, sebuah kemitraan diumumkan dengan Memorial Sloan–Kettering Cancer Center, dengan rencana mengembangkan kampus ilmu kesehatan bersama di East 74th Street.[6]