Aronofsky mempelajari film dan antropologi sosial di Harvard University sebelum belajar penyutradaraan di AFI Conservatory. Dia memenangkan beberapa penghargaan film setelah menyelesaikan tesis senior filmnya, Supermarket Sweep, yang menjadi finalis National Student Academy Award. Pada tahun 1997, ia mendirikan perusahaan produksi film dan TV Protozoa Pictures. Debut filmnya, thriller psikologis surealis Pi (1998), membuatnya mendapatkan penghargaan Sutradara Terbaik di Sundance Film Festival dan Independent Spirit Award untuk Skenario Pertama Terbaik.